Bereits 1235 soll hier eine Kirche gestanden haben, die der Mutter Maria geweiht war, vielleicht zugleich auch Johannes dem Täufer. Nach der Reformation blieb der Name "St. Johannis-Kirche". Im Laufe der Jahrhunderte ist die Kirche mehrmals neu- bzw. umgebaut und vergrößert worden.1308 wurde der Glockenturm vom Blitz getroffen und brannte nieder. 1353 war die ganze Stadt abgebrannt, wahrscheinlich auch die Kirche. Das Fundament der Stadtkirche wurde 1434 wieder gelegt.

Seit 1458 gab es eine Orgel. (Die jetzige ist 1940/41 nach Bauplänen von Orgelbaumeister Rudolf Kühn, Merseburg, und Organist Fritz Thörmer von den Firmen Kühn [Merseburg] und Kühn [Schleusingen] umfassend erneuert worden.) Es handelt sich um ein Orgelwerk mit pneumatischer Traktur über 3 Manuale, Pedal, 49 Register mit 3074 Pfeifen und div. spieltechnischen Kombinationen. Ende des 15. Jahrhunderts entstand ein Kirchen-Neubau: eine gewölbte gotische Hallenkirche, die 1498 geweiht wurde. Der Turm ist erhalten und trägt die Jahreszahl 1483 als Baubeginn. 1608 wurde der Turm um zwei Stockwerke erhöht. Der Übergang vom Viereck zum Achteck sowie der Rundbogenfries leiten von den mittelalterlichen zu barocken Formen über. Eine neue Ausstattung mit Kanzelaltar ist 1629 geweiht worden.

1725/26 erfolgte der noch heute erhaltene Umbau des Kirchenschiffes von Grund aus in Quadern. Dabei wurde der gotische Altar- und Chorraum abgetrennt: es entstand eine Kapelle mit ca. 50 Sitzplätzen, die lange Zeit vor allem als Tauf- bzw. Traukapelle genutzt wurde. Das Kirchenschiff erhielt drei Emporen (insgesamt ca. 1000 Sitzplätze).

Die St. Ägidienkapelle, die ursprünglich außerhalb lag, wurde beim Neubau einbezogen. Das schmiedeeiserne Gitter ist ca. 500 Jahre alt und stammt aus dem Kloster Grimmenthal. Dieser letzte Umbau bzw. Neubau erfolgte unter Herrschaft August des Starken (Schleusingen war nach dem Aussterben der Henneberger Grafen bis 1660 der kur- und fürstlich sächsischen gemeinschaftlichen Regierung unterstellt und nach 1660 dem Herzogtum Sachsen - Naumburg - Zeitz zugeschlagen; schließlich bis 1815 dem Kurfürsten bzw. dem Königreich Sachsen.

Die Gipsstuckdecke des Schiffes wurde auf Grund vorhandener Schäden im Jahr 1880 ausgebrochen und durch eine flache Holzdecke ersetzt.

Die Stadtkirche St. Johannis diente in den letzten Jahrzehnten nur noch als "Sommerkirche" von Pfingsten bis zum Erntedankfest. Nach der jüngsten Restaurierung in den Jahren 1989 - 91 wurde das umgebaute Mittelgestühl mit einer elektrischen Bankheizung ausgestattet, die eine Nutzung von April bis Ende Dezember erlaubt.

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